Первое упоминание об Ахтырке встречается в межевой духовной грамоте 1504 года. Сельцо в те времена называлось Дудкино. В 1694 г. Дудкино принадлежало И.А. Панину, а от него перешло к родственнику В.Н. Татищеву. Этот сподвижник Петра I отличился в различных направлениях государственной, административной и научной деятельности.

В 1734 г. имение Дудкино приобрел князь Иван Юрьевич Трубецкой Меньшой. В семье Трубецких хранился чтимый ими образ Ахтырской Божией Матери. Унаследовавший имение князь Николай Иванович Трубецкой в 1772 г. подал прошение в Московскую Синодальную контору, в котором сообщал, что «по слабости здоровья ему трудно ходить в Хотьков монастырь», где «состоит в приходе», и попросил разрешения «построить домовую церковь во имя явления Ахтырской иконы Божией Матери». 7 сентября 1772 г. Синодальная контора дала разрешение строить «церковь с крышею без купола и креста и без всякого от жилого строения отмены» (т. е. отличия), священника к этой церкви определить отказали, велено было довольствоваться приходским священником. В 1773 г. уже действовала церковь с подвижным антиминсом, а Дудкино стало именоваться Ахтырским. 

 В 1879 г. Трубецкие продали Ахтырку Московскому мировому судье И.М. Матвееву, большому любителю изобразительного искусства и музыки. Последний владелец усадьбы С.И. Матвеев, ученый цветовод, автор книг о цветах. Матвеевы благоустроили усадьбу, провели водопровод, устроили фонтан, в оранжереях выращивали персики, цветы, росли пальмы.

Красота Ахтырки привлекала художников Абрамцевского кружка. Здесь жили и писали Виктор и Апполинарий Васнецовы, В.М. Поленов, позднее – В.В.Кандинский.

Ахтырская церковь была закрыта в 1937 г. и постепенно разрушалась. Но даже её руины послужили искусству. Скульптор С.Д. Тавасиев создал в них памятник герою башкирского народа – Салавату Юлаеву, сподвижнику Емельяна Пугачева, за что был удостоен Государственной премии.

Красота усадьбы храма поразила воображение Д.С. Ганешина, который впервые пришёл в Ахтырку в 1921 г., до ее разрушения. Впоследствии он много лет приезжал на это место, собирал сведения у старожилов, работал в архивах. Его усилиями в 1986 г. начались реставрационные работы.

В 1991 г. церковь была возвращена верующим.